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故事將接續《鬼滅之刃》動畫第一季，稍事休息的炭治郎(花江夏樹 配音)，在接到了新命令後，和善逸(下野紘 配音)、伊之助(松岡禎丞 配音)，以及「炎柱」煉獄杏壽郎(日野聰 配音)在內，在「無限列車」上對付潛伏於其中的鬼。一行人究竟在車上會遭遇到怎樣的挑戰，而炭治郎一行人又能順利渡過本次危機嗎？
時代背景為日本大正時期。賣炭維生的善良少年炭治郎，某天家人慘遭鬼殺害。而唯一倖存的妹妹禰豆子，卻變化成鬼。遭到絕望現實打擊的炭治郎，為了讓妹妹恢復回人類，為了被殺害的家人向鬼報仇，決定踏上”獵鬼”之路。人鬼交織的悲憤兄妹故事，現在開始了。
這個世界有個傳言：永夜來臨，人間浩劫。小軍卒寧缺為了給自家冤案昭雪，帶着小侍女桑桑來到都城。經過不懈的努力，他考入最高學府書院，成為書院領袖夫子的親傳弟子，肩負起匡扶國家、護衞人民的重任，併成功為家人平反。寧缺帶身患奇症的桑桑前去求醫，卻發現桑桑是永夜降世載體，一時間成為天下人追殺目標。為保護桑桑，兩人浪跡天涯，卻發現製造桑桑殘酷命運的正是天下人崇拜的昊天，原來昊天正是永夜幕後黑手。在昊天的煽動下，席捲天下的大戰爆發。國難當頭，寧缺和書院眾人在民眾的幫助下與侵略者展開大戰，奮勇抗敵。桑桑被昊天控制，發動永夜浩劫。寧缺和昊天殊死一搏，最終獲勝，消滅了昊天，尋回了桑桑。從此世間再無永夜，人間重獲和平，寧缺與桑桑終得幸福相守。
百年難見的天煞孤星花千骨，被身負重任一心想保護天下蒼生的長留掌門白子畫所救。而後花千骨經過重重考驗拜為其座下唯一的弟子。朝夕相對讓花千骨對白子畫產生了深深的愛慕執念。 花千骨不惜偷盜神器為師父解毒，不料陰差陽錯之下放出妖神，並於無意中得到洪荒之力。六界日此動亂不堪，百姓民不聊生。白子畫既要匡顧天下，又要保護花千骨，費盡心力……
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